Cinc anys d’evolució en les poblacions samoanes de la papallona Hypolimnas bolina: proporcions sexuals i infeccions bacterianes

Biologia evolutiva: La relació entre el sexe i l'evolució és una de les qüestions teòriques que més maldecaps porta als biòlegs evolutius. És cert que hi pot haver evolució sense sexe, com mostren els organismes més primitius (de reproducció asexual) i alguns que han substituït la reproducció sexual per l'asexual (per exemple, algunes espècies de rotífers). Però, justament llavors, sorgeix la qüestió de quins factors evolutius justifiquen l'aparició de la reproducció sexual, la divisió d'una espècie en dos sexes oposats i el desenvolupament de diferències morfològiques i fisiològiques entre aquests dos sexes. A la pràctica, la reproducció sexual sembla més costosa en recursos que la reproducció asexual. I dins de la reproducció sexual, l'existència de dos sexes separats (espècie dioica) també és més costosa que l'existència d'un sol sexe hermafrodita (espècie monoica). D'altra banda hi ha la qüestió de com apareixen i es mantenen els trets diferencials de tots dos sexes, i com es mantenen les proporcions en el nombre d'individus de cada sexe. A bord d'un vaixell que feia un creuer per les Galàpagos, Richard Dawkins feia una interessant classe sobre "la teoria de la proporció de sexes i la selecció sexual". Les diferents teories que s'han exposat sobre "l'evolució del sexe" han d'ésser capaces d'explicar els casos més extrems. Un d'aquests extrems el trobem en la papallona Hypolimnas bolina: en un estudi fet en el 2001 a les illes samoanes de Savai'i i Upolu es calculà que la proporció entre sexes d'aquesta espècie era d'1 mascle per cada 100 femelles. Cinc anys després la proporció entre sexes ha canviat a l'illa d'Upolu fins a 40 mascles per cada 60 femelles. En un breu publicat a la revista Science, Sylvain Charlat s'analiza aquest "flux extraordinari de la proporció sexual". L'estudi no tan sols mostra en directe l'evolució de la proporció sexual d'una espècie, sinó també factors com la selecció natural i la coevolució amb d'altres organismes.[@more@]

Un mascle japonès d'Hypolimnas bolina. Les papallones femelles d'aquesta espècie que vivien a principis de la present dècada a l'arxipèlag samoà se les veien i se les treien per trobar un mascle. La 'promiscuïtat', en el sentit d'acceptar com a company reproductiu el primer mascle que s'hi atansés, era pa de cada dia. Sis anys després la proporció sexual és ara pràcticament d'1:1 i el comportament selectiu de la femella s'ha restaurat.

La papallona Hypolimnas bolina en l'illa d'Upolu

Hypolimnas bolina és una papallona de la família de les nimfàlides. Se n'han descrit vuit subespècies, que hom troba escampades pel litoral indo-pacífic (Madagascar, Àsia meridional i sud-oriental, Japó, Austràlia, Nova Zelanda, illes del Pacífic Sud).

És una papallona gran (de 7 a 8, 5 cm d'envergadura). El dimorfisme sexual és considerable. Mentre la femella és una d'una coloració críptica i discreta, el mascle exhibeix taques blaves en un negre lluent. Aquesta coloració masculina és el resultat de la selecció sexual per part de les femelles. Alhora, però, aquesta coloració fa del mascle una presa més fàcil pels depredadors (particularment, ocells). Però la femella no es limita a la discreció per conjurar el perill de depredadors: el mimetisme respecte de la papallona verinosa Euploea core (també, nimfàlida) allunya depredadors sense haver d'acumular toxines vegetals com fa aquesta espècie.

En el moment d'aparellament (que és tot l'any en el cas de països tropicals), l'èxit del mascle depén de la seva capacitat per defensar el seu territori d'altres mascles. Amb el territori marcat li serà més fàcil de convèncer el nombre més gran possible de femelles perquè s'hi quedin. En la presa de decisió de la femella pesa tant la idoneïtat del territori (preferiblement: zones forestals no gaire atapaïdes) com la vistositat del mascle. Una vegada fecundada, la femella tria la planta on farà la posta (el principal factor ací és que a la planta no hi hagi formigues) i hi posa d'1-5 ous sota cada fulla. La femella no perdrà ull dels ous fins que eclosionin. Als quatre dies de nascudes, les erugues ja abandonen la planta natalícia. Les larves mengen sobretot fulles. Arribat el moment, faran el capoll d'on sorgirà l'adult. El temps de generació en aquesta espècie i en aquest clima és d'unes 5 setmanes

L'espècie és d'origen asiàtic. Els atzarosos vents li permeteren de colonitzar arxipèlags dels oceans índic i pacífic. Entre aquests darrers, hi ha Samoa i, més concretament, les dues illes majors i més occidentals, Savai'i i Upolu.

Femella de Hypolimnas bolina. Es defensa dels depredadors gràcies a que mimetitza d'altres espècies de nimfàlids amb sabor desagradable. Té una cura metòdica alhora de posar els ous i els vigila fins que eclosionin.

Un desequilibri en la proporció sexual i el seu redreçament

La proporció de sexes en Hypolimnas bolina és habitualment d'1 a 1. Això es deu a la pròpia determinació genètica del sexe. Com en gairebé totes les papallones, aquesta determinació genètica segueix el sistema cromosòmic ZZ-ZW. Hi ha dos cromosomes sexuals, Z i W. El cromosoma W conté l'interruptor que inicia el programa de desenvolupament de l'aparell genital femení. Sense aquest interruptor la diferenciació genital conduirà al sexe masculí. D'aquesta forma les femelles són el sexe heterogamètic (ZW) i els mascles són el sexe homogamètic (ZZ). Aquesta situació és la inversa a la que trobem en d'altres grups d'insectes (dípters, coleòpters, etc., que segueixen el sistema XX-XY). Curiosament també les aus i alguns rèptils (varànids) segueixen també el sistema ZZ-ZW mentre que els mamífers seguim el sistema XX-XY. Això significa que tots els espermatozoides de les papallones mascles porten el cromosoma Z, mentre que els òvuls de les femelles poden portar o el cromosoma Z o el cromosoma W. Segons el cromosoma sexual que porti l'òvul, Z o W, tindrem, respectivament un futur mascle o una futura femella.

Els ous, ja siguin d'embrions mascles o d'embrions femelles, són idèntics: d'un color verd pàlid i amb una cresta longitudinal. En gran mesura, tant pel que fa a la morfologia com al comportament, mascles i femelles són idèntics tant en l'estat d'eruga com en el de crisàlida o capoll. La cosa canvia després. Mascles i femelles s'assemblen com un ou i una castanya i qui no conegués l'espècie els prendria per individus d'espècies diferents. L'esperança de vida en l'adult és més baixa en mascles que en femelles, en part perquè els primers són més exposats als depredadors. D'altra banda, si pràcticament tota femella té assegurat l'aparellament (una altra cosa serà la supervivència dels ous i les erugues que en resulin), en els mascles la cosa és més desigual: uns pocs s'emporten la majoria de femelles, i la majoria de mascles es queda amb els territoris més petits i marginals sense que cap femella que es respecti no gosi d'endinsar-s'hi.

En el 2001 es va reportar que en la població de papallones Hypolimnas bolina de Savai'i i Upolu hi havia un fort desequilibri sexual. Els mascles constituïen tan sols un 1% de la població adulta. No cal dir que això implicava un capgirament considerable de les relacions entre sexes. Moltes femelles quedaven ara sense fecundar. I pràcticament tots els mascles podien aconseguir territoris enormes i un gran nombre de companyes reproductives.

On era la causa del desequilibri de proporcions sexuals? Gràcies als marcadors genètics era possible pels investigadors capturar mostres d'ous i d'erugues i sexar-les. D'aquesta forma hom va poder determinar que la clau del desequilibri era una mortalitat diferencial enorme dels ous masculins. La causa d'aquesta mortalitat pre-larvària masculina es trobava en el bacteri Wolbachia, concretament en la soca wBol1.

Wolbachia és un bacteri del grup de les rickettsiàcies. Són paràsits intracel·lulars obligats, és a dir que necessiten infectar cèl·lules per poder acomplir el seu cicle reproductiu. Concretament hom troba espècies de Wolbachia infectant cèl·lules de cucs nemàtodes, paparres, aranyes, crustacis isòpodes i sobretot insectes. En molts casos, Wolbachia actua com un endosimbiont d'aquestes espècies, heretat de mares a fills, i és beneficiós per l'hoste gràcies a que realitza reaccions metabòliques imprescindibles (síntesi d'aminoàcids essencials, etc.).

Ara posem-nos en la pell (en la paret bacteriana) de Wolbachia. La forma de transmissió d'aquest bacteri és fonamentalment de mares a fills, generació rera generació. No debades, la infecció del sistema reproductiu és central en el cicle de Wolbachia: passar a la nova generació és imperatiu perquè l'individu que ha colonitzat està destinat a morir en qüestió de setmanes o mesos. Des del punt de mira de Wolbachia un insecte mascle és una inutilitat: a través dels seus espermatozoides no podrà arribar a la següent generació. Per això, la selecció natural ha afavorit en Wolbachia l'aparició de mecanismes que alterin la proporció sexual en favor de les femelles: (1) desencadenar infeccions descontrolades en les larves masculines fins a matar-les; (2) modificar el programa de desenvolupament sexual de les larves masculines fins a tornar-les femelles, sovint, en pseudo-femelles estèrils; (3) afavorir la partenogènesi en les femelles infectades per tal d'originar descendència exclusivament femenina; (4) desencadenar una incompatibilitat citoplasmàtica en el mascle infectat de forma que tan sols pugui reproduir-se amb femelles que siguin infectades per la mateixa soca de Wolbachia. De tots aquests mecanismes, tan sols el tercer i el quart són sostenibles a llarg termini. El tercer consisteix en transformar l'hoste en una espècie de reproducció asexual, adaptant-lo a la mateixa asexualitat del bacteri. Però una suposada partenogènesi entre papallones seria mal negoci per Wolbachia: tota la descendència possible (ZZ) seria masculina. El primer mecanisme és útil a curt termini: però si la proporció sexual es desequilibra cap a un nombre excessiu de femelles per elles serà cada vegada més difícil de reproduir-se i, en conseqüència, més difícil serà la propagació de Wolbachia.

La situació del 2001, amb un 1% de mascles, podia empitjorar encara. Es podia haver arribat a un 0%, i H. bolina s'hauria extingit ineludiblement a la Samoa occidental. Les soques de Wolbachia que viuen i treballen a H. bolina haurien mort d'èxit.

A mitjans de la dècada la situació es reverteix de forma accelerada, tal com han descrit Sylvain Charlat et al. En tan sols 10 generacions la proporció sexual ha arribat a un 40% de mascles. El retorn a la normalitat 1:1 és ja un fet.

La soca wBol1 és present en les poblacions d'H. bolina del sud-est asiàtic. Allà, que se sàpiga, no ha produït problemes de masculinicidi. És probable que el mecanisme de protecció que a Samoa s'ha desenvolupat entre el 2004 i el 2006, ja existís al sud-est asiàtic des de fa moltes més generacions. A Samoa, en canvi, wBol1 seria un nouvingut relativament recent (deu anys?) i hauria desencadenat un masculinici perquè les papallones samoanes no tenien el mecanisme de protecció de les seves congèneres del sud-est asiàtic. És ben probable que la introducció del bacteri wBol1 i alhora dels mecanismes de protecció davant del masculinicidi, sigui deguda a l'arribada accidental de papallones del sud-est asiàtic. Al capdavall, les primeres papallones samoanes d'aquesta espècie també provenien d'aquella regió, però possiblement d'una època (fa segles o milenis?) en la que wBol1 no era tan estès com ara. Per analitzar aquestes qüestions hi han col·laborat investigadors de Londres (Emily Hornett, Sylvain Charlat, Gregory Hurst), de la Universitat d'Exeter (Nina Wedell) i de Moorea, a la Polinèsia francesa (Anne Duploy, Neil Davies, George Roderick). Les papallones d'H. bolina de Moorea han sigut comparades amb les sud-est asiàtic (Hong Kong, Vietnam, etc.) pel que fa a la presència del bacteri i a la sex ratio. A la Polinèsia francesa, wBol1 és desconegut, però ara que ja s'ha establert a Samoa és qüestió de temps que hi arribi.

Bacteris de Wolbachia en l'interior de cèl·lules precursores d'òvuls. Moltes soques de Wolbachia tenen la capacitat de destruir selectivament els embrions masculins. Val a dir, que molts insectes també tenen la capacitat de neutralitzar aquest intent de destrucció. Les relacions entre hoste i simbiont es fonamenten en aquesta coevolució. Les bases moleculars de la masculinicidi i de la prevenció del masculinicidi no són del tot encara ben conegudes.

La velocitat de la selecció natural

Una població bacteriana de Wolbachia que infecta indistintament mascles i femelles d'una espècie d'insecte és relativament ineficient. Perquè els mascles són una via morta en la transmissió inter-generacional i, a més, competeixen amb les femelles pels recursos alimentaris quan són larves. Seria ideal (i alguns Wolbachia ho fan) d'infectar únicament femelles, i deixar els mascles tranquils. Però la selecció natural actua a partir d'allò que hi ha. I si apareix una soca de Wolbachia que té la capacitat de detectar si es troba a dins d'un embrió mascle o d'un embrió femella, i de matar-lo en el primer cas i d'infectar-lo de forma sostenible en el segon, la selecció natural tendirà a afavorir-la. Sense la competència dels germans mascles, les femelles filles sobreviuran millor en l'estat larvari. I si arriben adultes és gairebé segur que es reproduiran.

Des del punt de mira de la femella infectada per Wolbachia la mortalitat dels fills mascles no és tan desgraciada, en principi. Una filla, si arriba a l'edat adulta, té gairebé assegurat un cert nombre d'aparellaments. En canvi un fill, encara que arribi a l'edat adulta, haurà de competir amb altres mascles i haurà de salvar la selecció sexual de les femelles.

A curt termini els Wolbachia masculinicides són bons per ells mateixos i per l'hoste que els acull. Així doncs, les femelles infectades pels Wolbachia masculinicides deixaran un nombre superior de descendents. De mica en mica, la població de H. bolina passà a integrar-se majoritàriament per aquestes femelles. I, en conseqüència, la proporció de sexes caigué fins a valors d'1:100.

En aquesta nova situació, ho hem dit, canvien les relacions sexuals. Amb una proporció 1:100 és gairebé segur pel mascle que es reproduirà, mentre que la incertesa plana ara sobre la capacitat reproductiva de les femelles. Si una femella infectada per Wolbachia masculinicides aconsegueix de superar-les i de fer que els seus fills mascles sobrevisquin fins a l'edat adulta, es veurà afavorida per la selecció natural. Si abans la selecció natural havia afavorit les femelles que eren mares de femelles, ara afavoreix les femelles que siguin mares de mascles.

La pressió selectiva en favor de femelles que puguin donar lloc a mascles viables quan la proporció sexual és de 1:100 és enorme. D'ací que n'hi hagi hagut prou amb 10 generacions després de l'aparició dels "gens supressors de les Wolbachia masculinicides" per girar la truita. Deu generacions equivalen a 1 any en la vida de H. bolina i a 300 anys en la vida de l'espècie humana. Segons Charlat, "és el canvi evolutiu més ràpid que s'hagi observat mai".

La velocitat de la selecció natural depén de la força de la pressió selectiva. Quan "l'avantatge selectiu" d'un caràcter és molt petit (d'un factor de 1001 a 1000 o inferior i tot), la fixació d'aquest caràcter pot trigar milers de generacions. En canvi si l'avantatge selectiu és extraordinàriament gran (d'un factor de 100 contra 1, com gairebé ho era en aquest cas), els efectes es noten de generació en generació: els portadors del nou caràcter poden triomfar en qüestió d'unes desenes de generacions. La teoria de l'equilibri puntuat suposa que la majoria de poblacions es troben en un estat més o menys estacionari: la selecció natural es limita a "conservar" els caràcters adients a l'ambient i nítxol ecològic propis de l'espècie i a "eliminar" o "marginar" els caràcters nocius; els moments de canvi es concentren en l'espai i en temps, quan les pressions selectives són més altes.

El cas de les poblacions samoanes de H. bolina és de llibre. L'aparició de Wolbachia masculinicides trastorna l'equilibri anterior. La situació és clara: o H. bolina desenvolupa un mecanisme per contrarestar el masculinicidi o s'extingeix.

Si considerem que Wolbachia infecta un nombre notable (10-20%) d'espècies d'insectes de tot el planeta, ja podem imaginar-nos les anades i tornades coevolutives de la dialèctica entre hoste i paràsit. La qüestió és detectar-les. I justament això els que han fet els científics del "grup de recerca en insectes, sexe i paràsits", de Sylvain Charlat. I treballar amb Wolbachia no es tracta d'una mera curiositat teòrica. Wolbachia també infecta nemàtodes paràsits que produeixen malalties en humans com l'oncocerquiasi (segona causa infecciosa de ceguera a nivell mundial) o la filariasi, que constitueixen un problema sanitari en molts països africans i asiàtics. En aquest cas, Wolbachia sembla necessària perquè aquests nemàtodes paràsits acompleixin el seu cicle vital que té lloc entre els humans i artròpodes (mosques i mosquits). Gràcies a aquest coneixement hom ha començat a utilitzar antibiòtics anti-ricketsials com la doxiciclina per tractar aquestes helmintiasis.

Quan pensem en les papallones tenim al cap l'adult, visible i volador. Però la selecció natural actua durant tot el cicle biològic d'òvul a òvul, passant per ou, larva i cristàlida

El marc teòric de l'evolució de la proporció entre sexes

Charles Darwin considerava el dimorfisme sexual de moltes espècies com prou important com per dedicar-li una obra específica, The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex (1871). Per Darwin existia una "selecció sexual" (selecció dels companys reproductius), independent i complementària de la selecció natural (basada en la supervivència). Per Alfred Wallace, en canvi, la selecció sexual era un simple cas de la selecció natural: consistia en la capacitat de l'individu de seleccionar com a company reproductiu el d'aspecte més sanitós possible. Al llarg del segle XX s'ha continuat aquest debat, que entronca també amb els fonaments de la "senyalització biològica" i del processament "inconscient" de la informació sensorial (vegeu, per exemple, el principi de handicap per entendre els caràcters d'atracció sexual).

Pel que fa a la proporció dels sexes, l'obra Sex allocation (1982) d'Eric Charnov posava com a qüestió fonamental valorar quina és la proporció d'equilibri mantinguda per la selecció natural. Com que cada individu és fill d'un pare i d'una mare, en la majoria d'espècies de reproducció sexual i de sexe separats (dioica, és a dir no hermafrodita) la proporció sexual tendeix a 1:1. I, en conseqüència, es fixaren sistemes de determinació sexual 1:1, com en H. bolina on el sexe el determina si l'òvul en qüestió es portador del cromosoma Z o W. Això no implica que després els destins reproductius de mascles i femelles siguin diferents (amb més variabilitat i incertesa pels mascles). William Donald Hamilton (1936-2000) va explicar com la proporció de sexes 1:1 podia alterar-se davant l'aparició d'elements distorsionadors (que Hamilton titllava d'egoïstes) i com aquesta alteració era contrarestada si arribava a un extrem sever. El cas de H. bolina reprodueix la dinàmica hamiltoniana: l'egoïsme de l'associació H.bolina-Wolbachia condueix a una maximització del nombre de femelles però, arribat un moment, d'altres factors egoïstes (recuperar la capacitat de tindre descendència masculina viable), recondueixen la situació a l'equilibri inicial. Un equilibri dinàmic, és clar, on multitud de forces i d'interaccions, se sumen i es resten. Rere l'equilibri aparentment immutable s'amaguen les condicions que el faran esclatar.

Lligams:

Extraordinary Flux in Sex Ratio. Sylvain Charlat, Emily A. Hornett, James H. Fullard, Neil Davies, George K. Roderick, Nina Wedell, Gregory D. D. Hurst. Science 13 July 2007: Vol. 317. no. 5835, p. 214 DOI: 10.1126/science.1143369

Evolution of Male-Killer Suppression in a Natural Population. Emily A. Hornett, Sylvain Charlat, Anne M. R. Duplouy, Neil Davies, George K. Roderick, Nina Wedell, Gregory D. D. Hurst. PLoS Biology, 4(9):e308, 2006.

Butterfly shows evolution at work, BBC News.

Aquesta entrada ha esta publicada en General. Afegeix a les adreces d'interès l'enllaç permanent.

Deixa un comentari

L'adreça electrònica no es publicarà. Els camps necessaris estan marcats amb *

Aquest lloc utilitza Akismet per reduir el correu brossa. Aprendre com la informació del vostre comentari és processada